Als eine missverstandene Fee namens Zarina den wichtigen Feenstaub aus dem Tal der Feen stiehlt und fortfliegt, um sich mit den Skull Rock Piraten zu verbünden, müssen sich Tinkerbell und ihre Freunde auf das größte Abenteuer ihres Lebens begeben, um den Feenstaub zurück an seinen rechtmäßigen Platz zu bringen. Doch während ihrer Jagd auf Zarina wird Tinkerbells Welt plötzlich auf den Kopf gestellt, denn sie und ihre Freundinnen stellen fest, dass ihre jeweiligen Talente vertauscht wurden und sie in einem Rennen gegen die Zeit den Feenstaub zurückholen müssen, um das Tal der Feen zu retten. Doch die Mission erweist sich als noch schwieriger als erwartet, denn die besonderen Talente von Tinkerbell und ihren Freundinnen werden plötzlich vertauscht. Und als wäre das nicht genug, sind da auch noch die fiesen Piraten mit ihrem Anführer James (Tom Hiddleston), die die abtrünnige Zarina inzwischen zu ihrer Kapitänin gemacht haben und allerlei Schurkereien im Sinn haben.